Първият тролейбус на Санкт Петербург преминава 4,5-километровия Невски проспект – главната улица на града, на 21 октомври 1936 година. През следващите години са открити нови линии, но Втората световна война спира развитието на транспорта, а тролейбусната система не работи до края на Ленинградската блокада.
Съветското правителство по-късно развива транспорта по най-висок стандарт и до 1990 г. в бившата столица има около 1320 тролейбуса, които транспортират над 565 милиона пътници годишно. Днес има само 640 тролейбуса, които покриват 50 градски маршрута. Цената за разстояние от 1 спирка в момента е €0.59 (40 рубли).
На остров Василевски дори има Музей на електрическия транспорт.
През 2018 г. в Санкт Петербург се планира да се осъществи проект "Чисто небе", който предвижда демонтаж на тролейбусните проводници по Невски проспект. Вместо тролейбуси с кабели по Невски трябва да се движат такива с акумулатори.